Neglected parasites circulating in Neotropical wild- and domestic animals: A feasible threat to animals and humans under One Health perspective

Wild animals (WA) have shown to be excellent bioindicators of important zoonotic-relevant pathogens in incrementally anthropogenic environments. As a result of continuous increase of anthropogenic pressure on fragile ecosystems, the contact of human populations with WA is constantly increasing. In an increasingly globalized world, anthropogenic factors such as intensified farming with consequent agro-industrial monocultures, unsustainable natural resources exploitation such as illegal mining, indiscriminate logging, wildlife hunting/trafficking, and wildlife-meat consumption, have strengthened the human-animal interface, thus increasing the risk of bidirectional disease spillover. The WA are indirect indicators of ecosystem health since they are sentinels of some neglected anthropozoonotic ecto- and endoparasitic diseases. Therefore, it is important to know the parasite fauna occurring in Neotropical wildlife, not only to strengthen conservation plans for threatened species, but also for the generation of valuable public health information to avoid potential human infections. Since Neotropics is an extensive and highly heterogeneous region, here we selected the hinge joining key territory of Colombia because remains as a poorly investigated area for wildlife parasitology and is the second most biodiverse country of the globe. Thus, there are scarce and old dated literature reports on various infectious agents that Colombian wildlife may harbour.
Herein we presented a first nationwide approach on neglected parasite fauna occurring in Neotropical wild- and domestic animal populations closely related to human populations in different habitats or biomes in which they inhabit. Additionally, WA-associated infectious diseases emergence or re-emergence highlights the need for better understanding on the mechanisms and factors involved in eco-epidemiology of parasitoses. Consequently, sampling efforts of present doctoral research proposal covered a wide range of biological regions from the Andean to the Amazon, the Caribbean and included the vast Orinoco basin. Covering a total of 524.970 Km2, thus constituting half of the continental national territory area of Colombia. Moreover, WA and domestic animals’ species as diverse as the Antillean manatee (Trichechus manatus manatus), the bush dog (Speothos venaticus), the capybara (Hydrochoerus hydrochaeris), the puma (syn. cougar) (Puma concolor), the crab-eating fox (Cerdocyon thous), the jaguar (Panthera onca), the jaguarundi (Herpailurus yagouaroundi) and the ocelot (L. pardalis). Additionally, a nationwide survey on angiotropic nematode A. vasorum was conducted including serological analyses of 955 domestic dogs (Canis familiaris) and a worldwide analysis of neglected angio-neurotropic Gurltia paralysans in wild and domestic felids were herein included and/or sampled across previously described study areas.
Globally, a total of twenty-three (23) different parasite taxa were here reported through different methodologies such as various coproparasitological examination techniques, enzyme-linked immunosorbent assays (ELISA), scanning electron microscope (SEM), and both molecular identification and thereafter phylogenetic analyses. Some of these parasites were brought back from oblivion, constitute new host records, or have enlarged previously known distribution areas in Colombia. The first of these surprising and unexpected findings was the occurrence of Spirometra sp. and Spirometra mansoni in wild felids and canids, respectively. Additionally, herein we report the occurrence of zoonotic T. cati in jaguars and ocelots during faecal examination, highlighting again the potential role of wildlife in parasite transmission to local human communities. Additionally, the occurrence of soil-borne zoonotic nematode genus Strongyloides in endemic populations of wild large rodents such as capybaras as potential wild reservoir host for strongyloidiosis of domestic animals and humans inhabiting the Orinoco basin was reported. Furthermore, in the same giant rodent species (H. hydrochaeris) abovementioned we reported for the first time the trematode Plagiorchis muris as a new host record. This zoonotic-relevant food-borne disease, known as plagiorchiosis still remains as a major worldwide public health concern. In addition, in Colombian capybaras herein we reported the presence of water-borne apicomplexan and anthropozoonotic parasites Cryptosporidium, Neobalantidium coli and Entamoeba sp.
In the same way, herein we identified the occurrence of the nematode genus Lagochilascaris which entails public health concern. Human lagochilascariosis due to Lagochilascaris minor is an extremely neglected zoonotic disease and limited to the American continent. To the best of our knowledge here we present first non-human case report of L. cf. minor in a Colombian crab-eating fox. Thus, current doctoral thesis constitutes the first report of this parasite in non-human WA of Colombia. Finally, regarding the last zoonotic parasite identified in current doctoral thesis we reported the occurrence of the neglected causative agent of dipylidiosis in wild canids. Herein we expand the geographical distribution range of Dipylidium caninum sensu lato to the Pan-Amazon and northern Andean regions and constituting the first host record of this anthropozoonotic cestode in bush dogs. Analysed bush dog cestode corresponded well to recently proposed D. caninum canine genotype which occurs at a higher frequency in canids, has a shorter prepatent period and longer lifespan than the D. caninum feline genotype.
Nowadays constant surveillance of wildlife- and domestic animal-related diseases is imperative not only for better understanding of their adverse impact on environment, human- and animal populations but also on biodiversity conservation. Despite not having clinical nor epidemiological relevance in human populations, other non-zoonotic parasites were here identified both in WA and domestic animals. One of these cases were the acanthocephalan genus Oncicola identified both in ocelots (Leopardus pardalis) and jaguars and the precise phylogenetic identification of Taenia omissa collected from a dead puma (P. concolor) and a road-killed jaguarundi. Similarly in the same hosts species above mentioned, Cystoisopora-like oocysts were identified at a higher taxa level. Moreover, herein we reported the occurrence of highly underestimated protozoan species such as Eimeria trinidadensis, the nematodes Protozoophaga obesa, the capillarid Echinocoleus hydrochoerid and the metastrongyloid lungworms A. vasorum and G. paralysans, the cestode of the genus Monoecocestus sp., and neglected trematodes Hippocrepis hippocrepis, Taxorchis schistocotyle, and Chiorchis fabaceus. For all these unattended parasites we tried to bring more attention on possible consequences for WA health and hopefully will derive in more awareness on these cryptic parasites. Free-ranging WA should be considered not only as natural reservoirs for various pathogens but also to be affected by them; the same holds true for peri-domestic and synanthropic WA within Colombian national territories. Thus, emblematic WA species here investigated can be a good way to draw attention of the importance of parasite investigations under the concept of One Health, particularly for unattended species of vertebrate and invertebrate animals. Finally, current compendium generated new insights and highlighted future perspectives to parasitological research as a still-expanding field in the Americas. Wildtiere (WT) haben sich als hervorragende Bioindikatoren für wichtige zoonotisch relevante Krankheitserreger in einer, zunehmend durch anthropogene Einflüsse geprägten Umwelt erwiesen. Infolge des kontinuierlichen anthropogenen Drucks auf empfindliche Ökosysteme nimmt der Kontakt zwischen Menschen und Wildtieren ständig zu. In einer zunehmend globalisierten Welt haben anthropogene Faktoren wie zum Beispiel die Intensivierung der Landwirtschaft mit den daraus resultierenden industriellen Monokulturen, die Ausbeutung natürlicher Ressourcen wie illegaler Bergbau, wahlloser Holzeinschlag, die Jagd auf Wildtiere und der Handel mit denselben sowie der Verzehr von Wildtierfleisch die Schnittstelle zwischen Mensch und Tier verstärkt. Damit wird permanent das Risiko einer Pathogenübertragung sowohl von Tier auf Mensch als auch umgekehrt erhöht.
Die WT sind indirekte Indikatoren für die Gesundheit des Ökosystems, da sie Träger vernachlässigter anthropozoonotischer ekto- und endoparasitärer Krankheiten sind. Dies macht deutlich wie wichtig es ist, die in der neotropischen Tierwelt vorkommende Parasitenfauna zu kennen, nicht nur, um die Erhaltungspläne für bedrohte Arten besser konzipieren zu können, sondern auch, um so viele Informationen wie möglich über die menschliche Gesundheit zu erhalten. Dieses Wissen kann potenzielle Infektionen beim Menschen vermeiden. Da es sich bei den Neotropen um eine ausgedehnte und sehr heterogene Region handelt, haben wir hier das Schlüsselgebiet Kolumbien ausgewählt. Kolumbien stellt als eines der artenreichsten Länder der Welt, ein noch wenig erforschtes Gebiet für die Wildtierparasitologie dar. Es gibt nur wenige Studien über die diversen Pathogene, die in kolumbianischen Wildtieren vorkommen und die bereits existierende Literatur ist zum Teil veraltet. In der vorliegenden Dissertation ist die erste landesweite Studie über die vernachlässigte Parasitenfauna neotropischer Wild- und Haustierpopulationen erfolgt. Dafür haben die Autoren Populationen ausgewählt, die mit Menschen in verschiedenen Lebensräumen oder Biomen in engem Kontakt stehen. Darüber hinaus verdeutlicht das Auftreten oder Wiederauftreten von WT-assoziierten Infektionskrankheiten die Notwendigkeit eines besseren Verständnisses der Mechanismen und Faktoren, die an der Öko-Epidemiologie von Parasitosen beteiligt sind. Folglich umfasste die Beprobung im Rahmen dieses Dissertationsvorhabens ein breites Spektrum an geologischen Regionen mit unterschiedlichsten Ökosystemen. Untersucht wurden sowohl Räume in den Anden als auch im Amazonas und in der Karibik bis hin zum großen Orinoco-Becken. Die Untersuchungen umfassten insgesamt 524.970 km², was der Hälfte des Staatsgebiets Kolumbiens entspricht. Darüber hinaus wurden unterschiedlichste Wild- und Haustierarten untersucht wie zum Beispiel die Antillen-Seekuh (Trichechus manatus manatus), der Buschhund (Speothos venaticus), das Wasserschwein (Hydrochoerus hydrochaeris), den Puma (Puma concolor), den krebsfressenden Fuchs (Cerdocyon thous), den Jaguar (Panthera onca), den Jaguarundi (Herpailurus yagouaroundi) und den Ozelot (Leopardus pardalis). Zusätzlich wurde eine landesweite Studie über den angiotropen Fadenwurm Angiostrongylus vasorum durchgeführt, einschließlich serologischer Untersuchung von 955 Haushunden (Canis familiaris). Des Weiteren wurde eine weltweite Analyse zum vernachlässigten angio-neurotropen Parasiten Gurltia paralysans bei Wild- und Hauskatzen erstellt.
Insgesamt wurden hier 23 verschiedene Parasitentaxa durch verschiedene Methoden wie koproparasitologische Untersuchungstechniken, Enzymimmunoassays (ELISA), Rasterelektronenmikroskopie (SEM) und molekulare Identifikationsmethoden sowie anschließende phylogenetische Analysen erfasst. Einige dieser Parasiten wurden dabei aus der Vergessenheit geholt, stellen neue Wirtsbeschreibungen dar oder haben zuvor bekannte Verbreitungsgebiete in Kolumbien vergrößert. Die erste dieser überraschenden und unerwarteten Entdeckungen war das Vorkommen von Spirometra sp. und Spirometra mansoni bei wildlebenden Feliden bzw. Kaniden. Darüber hinaus berichten wir über das Auftreten von dem zoonotisch relevanten Parasiten Toxocara cati beim Jaguar und dem Ozelot, im Rahmen einer Analyse von Losungen dieser Prädatoren, was erneut die potenzielle Rolle von WT bei der Übertragung von Parasiten auf die lokale Bevölkerung verdeutlicht. Darüber hinaus wird über das Auftreten der zoonotischen Nematoden der Gattung Strongyloides in endemischen Populationen wild lebender großer Nagetiere wie Wasserschweine berichtet, die potenziell als Reservoirwirte für Strongyloidose bei Haustieren und Menschen im Orinoco-Becken dienen könnten. Außerdem haben wir bei H. hydrochaeris zum ersten Mal den Trematoden Plagiorchis muris nachgewiesen. Die durch Lebensmittel übertragbare Krankheit, die als Plagiorchiose bekannt ist, hat zoonotische Relevanz. Zusätzlich haben wir bei kolumbianischen Wasserschweinen das Vorhandensein von im Wasser lebenden apikomplexen und anthropozoonotischen Parasiten wie Cryptosporidium, Neobalantidium coli und Entamoeba sp. nachweisen können. In gleicher Weise haben wir hier das Vorkommen der Nematodengattung Lagochilascaris identifiziert, die ein Problem für die öffentliche Gesundheit darstellen kann. Die durch Lagochilascaris minor verursachte Lagochilascariose des Menschen ist eine äußerst vernachlässigte Zoonose und beschränkt sich auf den amerikanischen Kontinent. Soweit uns bekannt, wird hier der erste nicht-menschliche Fall von L. cf. minor bei einem kolumbianischen Krabbenfuchs/Maikong (C. thous) vorgestellt. In der vorliegenden Dissertation ist somit der erste Bericht über diesen Parasiten bei WT in Kolumbien beschrieben. Bei dem letzten zoonotische Parasiten, der in der aktuellen Dissertation identifiziert und vorgestellt wird, handelt es sich um den vernachlässigten Erreger der Dipylidiose bei wildlebenden Kaniden. In dieser Arbeit erweitern wir das geografische Verbreitungsgebiet von Dipylidium caninum sensu lato auf den Pan-Amazonas und die nördlichen Andenregionen. Des Weiteren wird der erste Wirtsnachweis dieses anthropozoonotischen Zestoden bei Buschhunden beschrieben und dem kürzlich vorgestellten Genotyp von D. caninum canine zugeordnet, der bei Kaniden häufiger vorkommt, eine kürzere Präpatenzzeit sowie längere Patenz aufweist als D. caninum feline.
Heutzutage ist die ständige Überwachung von Wild- und Haustierkrankheiten nicht nur für ein besseres Verständnis ihrer nachteiligen Auswirkungen auf Tier, Mensch und Umwelt, sondern auch für die Erhaltung der biologischen Vielfalt unerlässlich. Im Rahmen dieser Dissertation wurden auch andere, für Wild- und Haustiere wichtige Parasiten detektiert, die für die menschlichen Bevölkerung weder klinisch noch epidemiologisch relevant sind. Einer dieser Fälle war die Gattung Oncicola aus dem Stamm der Kratzwürmer/Acanthocephala, die sowohl beim Ozelot als auch beim Jaguar nachgewiesen wurde, sowie die genaue phylogenetische Identifizierung von Taenia omissa, die aus einem toten Puma und einem Jaguarundi stammt. Des Weiteren wurde bei den oben genannten Wirtsarten Cystoisopora-ähnliche Oozysten auf Taxa-Ebene identifiziert. Darüber hinaus berichteten wir über das Vorkommen von stark unterschätzten Protozoenarten wie Eimeria trinidadensis, den Nematoden Protozoophaga obesa, Echinocoleus hydrochoerid und den metastrongyloiden Lungenwürmern A. vasorum und G. paralysans, die Zestoden der Gattung Monoecocestus sp., und die Trematoden Hippocrepis hippocrepis, Taxorchis schistocotyle und Chiorchis fabaceus. Bei all diesen bisher wenig beachteten Parasiten haben wir versucht, die Aufmerksamkeit auf mögliche Folgen für die Gesundheit von Wildtierpopulationen zu lenken, und hoffen, dass diese kryptischen Parasiten dadurch stärker ins Bewusstsein gerückt werden. WT sollten nicht nur als natürliches Reservoir für verschiedene Krankheitserreger betrachtet werden, sondern auch als von denselben beeinträchtigt; das Gleiche gilt für peri- und synanthrope WT auf kolumbianischem Staatsgebiet. Daher können und sollten die hier untersuchten ausgewählten WT-Arten ein guter Ausgangspunkt sein, um auf die Bedeutung von Parasitenuntersuchungen im Rahmen des One-Health-Konzepts aufmerksam zu machen, insbesondere für bisher unbeachtete Wirbeltiere und wirbellose Tiere. Zusammenfassend hat das vorliegende Werk neue Erkenntnisse und Zukunftsperspektiven für die parasitologische Forschung aufgezeigt, die sich auf dem amerikanischen Kontinent noch immer im Aufbau befindet.